Z es una hormiga obrera ansiosa que sufre una crisis existencial debido a que todos en la colonia, incluso su psiquiatra, le recuerdan constantemente su insignificancia. Una noche, mientras está en el bar local, Z se enamora de la princesa Bala, quien visita el lugar para escapar de su sofocante vida real. Mientras tanto, la colonia de hormigas declara la guerra a una colonia de termitas invasoras, y los soldados son enviados para enfrentarse a los invasores. Con el deseo de ver a Bala nuevamente, Z cambia de lugar con su mejor amigo, una hormiga soldado llamada Weaver, y se une al ejército, donde entabla amistad con el sargento Barbatus. Sin embargo, las hormigas desconocen que el General Mandíbula, líder del ejército y prometido de Bala, está enviando en secreto a los soldados leales a la Reina a morir, con el fin de llevar a cabo un golpe de estado. En la batalla, todos, excepto Z, mueren a manos de los defensores termitas, que disparan ácido. Antes de morir, Barbatus le dice a Z que piense por sí mismo y no siga ciegamente las órdenes. Mientras tanto, Weaver se une a la brigada de excavación y se enamora de la compañera de trabajo de Z, Azteca.

El héroe accidental

Z regresa a la colonia y, por error, es aclamado como un héroe de guerra. A pesar de estar insatisfecho en secreto, Mandíbula lo felicita y lo presenta a la Reina. Allí, Z se reencuentra con Bala, quien lo reconoce como una hormiga obrera. Z entra en pánico y finge tomar a Bala como rehén; huyen juntos, pero terminan cayendo fuera del hormiguero a través de un conducto de basura. Ahora fugitivo, Z decide buscar Insectopía, un legendario paraíso para insectos. Bala intenta regresar a la colonia, pero rápidamente se reúne con Z tras encontrarse con una mantis religiosa.

El acto de individualidad de Z inspira a los obreros y a algunas hormigas soldados, deteniendo la productividad. Para recuperar el control, Mandíbula lo retrata públicamente como un criminal de guerra egoísta, promoviendo la gloria de la conformidad y prometiendo recompensas a los obreros por completar el "Mega Túnel" que él mismo diseñó. Sin embargo, Cutter, el segundo al mando de Mandíbula, una hormiga voladora, comienza a dudar de las constantes afirmaciones de su superior de que está actuando por el bien de la colonia.

El enfrentamiento final

Z y Bala se encuentran con un picnic humano, que confunden con Insectopía. Se ven desconcertados por los envoltorios de los alimentos, pero Muffy y Chip, una pareja de avispas liberales, los ayudan condescendientemente a abrirlos. Sin embargo, son interrumpidos por los humanos, quienes matan a Muffy con un matamoscas e intentan aplastar a las hormigas con un zapato. Z salva a Bala de la zapatilla y, finalmente, ambos encuentran Insectopía, un cubo de basura lleno de comida en descomposición.

Mientras tanto, después de interrogar a Weaver, Mandíbula se entera de que Z está buscando Insectopía y envía a Cutter a encontrarlo. Esa noche, mientras Z está fuera, Cutter llega a Insectopía y lleva a Bala a la colonia por la fuerza, donde Mandíbula le revela su intención de reiniciar la colonia con Bala como su Reina. Al ver la desesperación de Z por encontrar a Bala, un Chip borracho y afligido por la muerte de Muffy, lo lleva generosamente de regreso a la colonia. Cuando Z llega, los soldados de Mandíbula lo dirigen a la fuerza hacia el Mega Túnel. En el camino, encuentra a Bala cautiva en la oficina de Mandíbula. Tras liberarla, ambos descubren que el Mega Túnel de Mandíbula conduce directamente a un charco al lado de Insectopía, que Mandíbula planea usar para ahogar a la Reina y a los obreros durante la ceremonia de inauguración. Bala advierte a la Reina mientras Z intenta detener a los obreros a tiempo, pero falla. Sin embargo, Z y Bala logran unir a la Reina y a los obreros para construir una escalera hacia la superficie mientras el agua sube.

Mientras tanto, Mandíbula reúne a los soldados en la superficie y se jacta de haber creado una nueva colonia, donde solo los fuertes sobreviven. Cuando los obreros emergen a la superficie, Cutter traiciona a Mandíbula y los rescata. Enfurecido, Mandíbula intenta atacar a Cutter, pero Z interviene y recibe el golpe. Ambos caen de nuevo al túnel inundado, donde Mandíbula choca contra una raíz y muere. Z casi se ahoga, pero es rescatado por Cutter y resucitado por Bala. Z es elogiado por su heroísmo, y él y Bala se convierten en pareja. Juntos, reconstruyen la colonia, y Z narra que finalmente está contento con su lugar en el mundo. La cámara se aleja para mostrar que el hormiguero está en el Central Park de Nueva York.