La película comienza con Hipo (Jay Baruchel) diciendo cómo su pueblo de Berk ha acogido desde entonces la presencia de dragones, utilizándolos como mascotas o para practicar deportes, como las carreras de dragones. Todos los vikingos del pueblo se reúnen para un juego en el que los amigos de Hipo compiten con sus dragones recogiendo ovejas y lanzándolas a las redes. Los gemelos Ruffnut (Kristen Wiig) y Tuffnut (TJ Miller) van a la cabeza con su horrible Zippleback, Barf y Belch. La novia de Hipo, Astrid (America Ferrara), va en segundo lugar con su Deadly Nadder, Stormfly. Snotlout (Jonah Hill) va con su Pesadilla Monstruosa, Hookfang, y Fishlegs monta su Gronckle, Meatlug, pero ambos se han encaprichado con Ruffnut. Astrid se abalanza para atrapar a la oveja negra y ganar la partida. El padre de Hipo, Stoick (Gerard Butler), y su amigo Gobber (Craig Ferguson) vigilan a Hipo, que no aparece por ninguna parte.

Hipo vuela con su Furia Nocturna, Desdentao, por el cielo, por encima de las nubes. Cuando llegan lo suficientemente alto, Hipo se baja de la espalda de Desdentao y despliega las alas de su traje de vuelo, volando junto a su dragón. Casi se estrella contra una columna de piedra hasta que Toothless la golpea con su fuego y salva a Hiccup. Aterrizan en un acantilado desconocido, lo que hace que Hipo lo añada a su mapa. Se les unen Astrid y Stormfly. Astrid le pregunta a Hipo por qué no estaba cerca, y él admite que ha intentado evitar hablar con su padre sobre la posibilidad de sucederle como jefe de Berk. Astrid está entusiasmada con la posibilidad, pero Hipo no cree que tenga lo necesario para liderar el pueblo. Astrid confía en que sí lo tiene. A continuación, ven una gran nube de humo negro en la distancia y vuelan para investigar.

Hipo, Astrid y sus dragones se encuentran con una isla rodeada de hielo. Un grupo de hombres los descubre y lanza una red, atrapando a Stormfly. Astrid se cae, pero Desdentao la agarra. El líder de los tramperos, Eret (Kit Harington), sale a presentarse, diciendo que está capturando dragones para su patrón, Drago Bludvist. Acusa a Hipo y a los otros jinetes de dragones de acercarse a su fortaleza y llevarse sus dragones, aunque Hipo no tiene ni idea de quién puede estar detrás de eso. Hipo utiliza su espada de fuego para liberar a Stormfly y salir de allí.

Al regresar a Berk, Hipo advierte a Estoico sobre los tramposos de dragones. Cuando menciona a Drago Bludvist, la cara de Estoico queda horrorizada. Se apresura a advertir a los demás y luego le dice a Hipo que Drago es un loco despiadado. Estoico hace que todos se reúnan para prepararse para los problemas.

Hipo y Astrid montan en sus dragones para encontrar a los tramposos dragones en su barco. Hipo se entrega a sí mismo y a Astrid, junto con Desdentado y Tormenta, en un intento de unirse a Eret para que pueda razonar con Drago. Estoico lo encuentra y monta en su propio dragón, Skullcrusher. Le cuenta a Hipo que hace años, durante una reunión de caciques, Drago Bludvist (Djimon Hounsou) intentó ayudar a todos y protegerlos, pero sólo si se inclinaban ante él. Todos se rieron de él, así que Drago puso en marcha un dragón acorazado e hizo quemar a todos los jefes, y sólo Stoick salió vivo. Intenta que Hipo vuelva con él, pero éste se va volando con Desdentao.

En las nubes, Hipo y Desdentao son vistos por una figura enmascarada que monta un dragón. Se llevan a Hipo y Desdentao, incapaz de volar sin su jinete, cae al océano helado. Intenta salir nadando, pero es capturado por otros dragones. Tanto él como Hipo son llevados a una cueva. Hipo se encuentra rodeado de otras especies de dragones que nunca antes había visto. Saca su espada, que utiliza para encender un gas inflamable. Los otros dragones y la figura enmascarada parecen impresionados. Hipo extiende la mano para tocar a uno de los dragones, pero la figura enmascarada se baja y se pone delante de Hipo. Al notar una cicatriz en su barbilla, la figura se quita la máscara para revelar a una mujer llamada Valka (Cate Blanchett). Ella reconoce a Hipo, pero él no sabe quién es. Cuando él le pregunta si debería saberlo, ella responde: "No. Sólo eras un bebé. Pero una madre nunca olvida". Un aturdido Hipo da un paso atrás.

Estoico y Gobber vuelan en sus dragones sobre el océano helado para encontrar a Hipo. Estoico encuentra el casco de Hipo en el agua y se preocupa, pero sigue volando para encontrar a su hijo.

Hipo sigue a Valka, con la esperanza de obtener las respuestas a sus muchas preguntas. Ella le lleva a un enorme nido con cientos de dragones, incluidas las crías. Valka le presenta a Hipo su propio dragón, Cloudjumper. Le explica que 20 años antes, cuando Hipo era un bebé, la guerra entre dragones y vikingos estaba en su punto álgido y que, aunque Valka trató de impedir que los vikingos lucharan, nadie la escuchó. Vio a Cloudjumper en su casa acercándose al bebé Hipo, pero el dragón no era amenazante. De hecho, se mostró cariñoso con Hipo, aunque lo dejó con un arañazo en la barbilla (dejándole la cicatriz). Cloudjumper se acercó a Valka, y ella vio en sus ojos y se dio cuenta de que el dragón y ella no eran tan diferentes. Fue entonces cuando Stoick irrumpió y espantó al dragón, que se llevó a Valka con ella. En la actualidad, ha rescatado a innumerables dragones de las trampas de Drago, llevándolos al nido donde todos (excepto las crías) están bajo el mando del gigantesco Bewilderbeast. El gigantesco dragón se levanta y respira un pequeño trozo de hielo sobre Hipo, lo que según Valka significa que le gusta Hipo. Continúa mostrando a Hipo otros secretos sobre los dragones, como las escamas que sobresalen en la espalda de Desdentado y que le permiten hacer giros más bruscos al volar.

Los amigos de Hipo y sus dragones se sientan a esperar que Estoico traiga a Hipo de vuelta. Astrid decide entonces llevar a Stormfly y conducir a los demás y a sus dragones al barco de los tramperos de dragones. Encuentran a Eret (de quien Ruffnut queda inmediatamente prendado) y lo atrapan. Astrid le ordena que los lleve al campamento de Drago, pero Eret se niega. Astrid deja que Stormfly lo suelte, y él cede, diciendo que los guiará hasta el campamento. Cuando llegan allí, todos los dragones excepto Stormfly son abatidos por los dardos. Stormfly sale de allí mientras los jinetes de dragón son capturados y llevados ante Drago. Eret le entrega a Drago los dragones y los jinetes. Drago se acerca al capturado Hookfang y le pisa el hocico, burlándose de él y diciendo que sólo él controla a los dragones. Astrid le dice a Drago que los deje ir, o de lo contrario el mayor maestro de los dragones (Hipo) vendrá tras él. Drago se ríe de esto. Como ya no necesita a Eret, Drago ordena a sus hombres que lo maten, pero Stormfly se abalanza y desvía el arma lanzada contra Eret, sólo para ser alcanzado por un dardo.

Estoico encuentra a Hipo en las cuevas e intenta sacarlo. Gobber lo detiene y le dice que tiene que ver algo. La lleva a Valka, y Estoico se queda sin palabras al verla de nuevo. Se acerca a ella, y ella cree que va a reprenderla por abandonar el pueblo, pero él le dice suavemente: "Eres tan hermosa como el día en que te perdí". Valka derrama una lágrima y Stoick la besa.

Los hombres de Drago intentan obligar a Eret y a los jinetes de dragón a caminar por el tablón hacia su muerte. Eret decide entonces cambiar de bando y luchar contra los hombres de Drago, liberándose a sí mismo y a los jinetes, junto con sus dragones. Encuentra a Stormfly y le da las gracias por haberle salvado la vida, y ahora le devuelve el favor.

Hipo come con sus padres y con Gobber. Estoico le canta una canción a Valka, y ella se une, y los dos empiezan a bailar alegremente. Él la invita a volver a la aldea y a ser su esposa de nuevo, y ella acepta. De repente, oyen un estruendo. Un disparo impacta en el hielo que rodea el santuario. Todo el ejército de Drago está en la orilla con sus propios dragones bajo su control. Los jinetes de dragón vuelan y liberan a los dragones capturados, uniéndose a la batalla. Stoick y Valka también se suben a sus dragones para luchar contra Drago, mientras la Bestia Desconcertante emerge. Drago comienza entonces a gritar y a agitar su brazo para convocar a su propia Bestia Desconcertante Alfa. Los dos titánicos dragones se enfrentan, pero finalmente el Alfa empala a la Bestia Desconcertante de Valka con sus colmillos y sale victorioso. Hipo se enfrenta a Drago y le pregunta por qué intenta tomar el control de los dragones de esta manera. Drago se quita el brazo izquierdo metálico para revelar el muñón, y afirma que sabe lo que es que los dragones le arrebaten su aldea y sus seres queridos, por lo que planea utilizar su Alfa para dominarlos a todos. Convoca al Alfa hacia adelante, y con su llamada hipnótica, todos los dragones, incluido Desdentado, quedan indefensos bajo su mando. Desdentao no reconoce la voz de Hipo, y empieza a lanzar una ráfaga por la boca. Estoico corre a tiempo para salvar a Hipo de la explosión, pero es alcanzado en su lugar. Hipo y Valka corren a su lado, pero él ya ha desaparecido. Después de que Toothless se recupera, se acerca al cuerpo de Stoick, y un enfadado Hiccup le dice que se vaya. Entristecido, Desdentado se aleja y vuelve a estar bajo el control del Alfa, con Drago montándolo y llevándose a todos los demás dragones a Berk.

A Estoico le hacen un funeral vikingo. Sin un líder, Hipo se siente impotente, pero Valka le convence de que tiene suficiente valor y corazón para vencer a sus adversarios. Sabiendo lo que tiene que hacer, Hipo consigue que los jinetes se lleven a las crías de dragón para que vuelen de vuelta a Berk, ya que no pueden ser controladas por el Alfa.

Drago y el Alfa ya han llegado a Berk, presumiendo de la muerte de Estoico y encantando a los dragones restantes y congelando la mayor parte del pueblo. Hipo y los demás llegan, y Hipo se enfrenta al todavía encantado Desdentao. Le recuerda a su dragón quién es realmente, y Desdentao se recupera. Arroja a Drago de su espalda y comienza el enfrentamiento final. Los jinetes de dragón distraen al Alfa mientras Hipo y Desdentao intentan acabar con él y con Drago. Desdentao dispara sus ráfagas de fuego contra el Alfa, y saca las escamas para evitar que Hipo y él se golpeen con la cola del Alfa. El Alfa congela a Hipo y a Desdentao en hielo, haciendo que todos piensen que están muertos. Mientras Drago se ríe, una luz azul brilla desde el hielo, y éste se rompe en una poderosa explosión. La espalda de Toothless brilla con energía azul, y ahora todos los dragones están detrás de él y de Hiccup. Hipo le dice a Drago que así es como se dirigen los dragones. Juntos, los dragones disparan ráfagas contra Drago y el Alfa, derribando el brazo metálico de Drago en el proceso. Con una última y poderosa explosión, Desdentado dispara al Alfa y le rompe el colmillo izquierdo. Derrotados y solos, Drago y el Alfa se retiran al océano. El anciano del pueblo nombra entonces a Hipo nuevo jefe de Berk. Los vikingos y los dragones se inclinan ante Hipo. A continuación, éste coge a Astrid y la besa.

Ahora, Valka se ha reincorporado a la aldea, y Eret también se ha convertido en un nuevo miembro, y Hipo le da a Skullcrusher como su propio dragón. Hipo concluye con una voz en off, declarando con orgullo que aunque haya ejércitos y armadas ahí fuera intentando desafiarles, hay una cosa que no tienen: sus dragones.

La película termina con todo el mundo rodeando a Hipo y a Desdentado, y con Desdentado soltando un poderoso rugido.