Dark City no es un lugar en la tierra, sino una creación alienígena, flotando en el espacio. Todos los humanos han sido aparentemente abducidos por los extraterrestres, que les dan falsos recuerdos, ajustando y cambiando las cosas a su antojo, para experimentar con el comportamiento humano.

Lo hacen mediante la "sintonía", una habilidad telequinética para controlar la realidad física de este mundo, aumentada por una enorme máquina subterránea, y a través del Dr. Schreber (Keifer Sutherland), su agente humano, que inyecta a los humanos los nuevos recuerdos.

A Murdoch (Rufus Sewell) se le estaban dando los recuerdos de un asesino en serie, en un intento de ver cómo reaccionaría, pero de alguna manera había desarrollado la capacidad de sintonizar, y evitó que el Dr. Schreber le inyectara los falsos recuerdos.

Finalmente es atrapado por los alienígenas, y se supone que se le inyecta un nuevo conjunto de recuerdos (para que no recuerde nada de lo que descubrió), pero el Dr. Schreber traiciona a los alienígenas y en su lugar le inyecta recuerdos de haber usado sus habilidades de "sintonía" a lo largo de su vida, concediéndole así un dominio total de ellas.

Murdoch derrota a los extraterrestres y, como nuevo amo de la Dark City, hace que salga el sol y crea Shell Beach, el lugar utilizado en todos los falsos recuerdos felices que se dan a los humanos en las ciudades. Está allí reunido con el personaje de Jennifer Connely, y aunque llegó demasiado tarde para salvar sus recuerdos con él, está implícito que tendrán un futuro juntos.