La película comienza en 1943 durante la Guerra del Pacífico. Mientras suenan las sirenas, Mahito Maki (Luca Padovan) se despierta y corre hacia el hospital en llamas. La gente evacúa sus casas mientras Mahito llama a su madre Hisako, que está en el hospital en llamas.

Tiempo después, Hisako muere y Mahito se va de Tokio con su padre, Shoichi (Christian Bale), que dirige un arsenal para la guerra. Shoichi se vuelve a casar con Natsuko (Gemma Chan), que está esperando un bebé. Mahito se une a ellos en la finca de Natsuko, donde también viven siete ancianas criadas. Mientras suben, Mahito y Nasuko ven una garza gris (Robert Pattinson) que vive en la zona volando cerca.

Mahito intenta seguir a la garza y atraparla, pero es escurridiza. En su búsqueda, ve una torre en los terrenos de la finca. Natsuko le explica que la torre fue construida por su bisabuelo antes de que ella naciera. Estaba obsesionado con buscar otros mundos y creó una serie de túneles bajo la torre antes de desaparecer de la familia.

Mahito comienza la escuela pero termina siendo acosado y molestado por otros niños. De camino a casa, recoge una piedra y se golpea la cabeza, causándose una herida grave. Aunque afirma que solo se cayó, Shoichi hace una donación a la escuela y saca a Mahito. Mientras se recupera, encuentra un libro titulado "¿Cómo vives?" escrito por Hisako para que Mahito lo lea cuando sea mayor. Experimenta pesadillas sobre su madre pereciendo en llamas.

Mahito se encuentra de nuevo con la garza después de que esta se burla de él. La persigue fuera y le habla, exigiendo saber qué quiere. La garza dice que se requiere la presencia de Mahito y que puede llevarlo con su madre. Un grupo de ranas rodea el cuerpo de Mahito antes de que las criadas salgan y disparen una flecha, asustándolas a ellas y a la garza. Le dicen que Natsuko ha desaparecido. Mahito la ve dirigiéndose hacia la torre.

Una de las criadas se une a Mahito mientras camina hacia la torre para encontrar a la garza. Una vez que lo hace, la garza lo guía dentro de la torre donde le presenta a Hisako a Mahito, excepto que es una ilusión que crea, y se derrite cuando Mahito la toca. Mientras Mahito reprende enojado a la garza, una figura arriba, el Maestro de la Torre (Mark Hamill), ordena que la garza sea la guía de Mahito. La garza toma la forma de un hombre bajo, regordete y calvo cuando su pico es atravesado por una flecha hecha por Mahito con una pluma de la garza. Luego, la garza hace que Mahito y la criada se hundan en el suelo con él.

Mahito termina en otro mundo en una isla donde se encuentra con un grupo de pelícanos hambrientos. Es avistado por una mujer marinera, Kiriko (Florence Pugh), que los aleja de Mahito, pero le regaña por abrir las puertas del cementerio como resultado del encuentro. Mahito se une a Kiriko mientras ella navega hacia su casa, explicándole que hay fantasmas en este mundo.

Kiriko lleva a Mahito a su casa donde cuida a los Warawara, pequeños espíritus con apariencia de malvaviscos a los que alimenta para que puedan ascender más allá del mundo espiritual y nacer. Mahito ayuda a Kiriko a cortar un gran pez y luego deduce que ella es la misma criada que fue con él al mundo espiritual, ya que tiene figuritas de las otras ancianas criadas con las que vive. Por la noche, Mahito y Kiriko observan cómo los Warawara ascienden, solo para que los pelícanos vengan e intenten comérselos. Son detenidos por una joven con poderes de fuego llamada Lady Himi (Karen Fukuhara).

Mahito se encuentra con el Noble Pelícano líder (Willem Dafoe), quien, mientras yace moribundo por sus heridas en la explosión de fuego, le explica a Mahito que los pelícanos no tenían otra opción que consumir a los Warawara para alimentarse. La garza encuentra de nuevo a Mahito y se une a él para una última comida en casa de Kiriko antes de que se despidan de ella.

A medida que avanzan, Mahito ayuda a arreglar el agujero del pico de la garza ya que le impide volar en su forma aviar natural. Se separan de nuevo, y Mahito se encuentra con periquitos gigantes. Afirman estar llevándolo a encontrar a Natsuko, pero planean comérselo. Himi los ahuyenta con sus poderes de fuego. Cuando él le explica su situación, Himi dice que Natsuko es su hermana y que su bisabuelo (el Maestro de la Torre) creó este mundo y formas de viajar entre otros mundos.

Himi lleva a Mahito hacia una puerta que puede llevarlo de vuelta a su mundo, donde ve a Shoichi y a las criadas buscándolo frenéticamente a él y a Natsuko, mientras Mahito e Himi son perseguidos por los periquitos. Mahito elige quedarse para ayudar a encontrar a Natsuko. Hay una lucha con los periquitos, y Mahito pierde la conciencia. Mientras tanto, una de las criadas le cuenta a Shoichi cómo la torre se formó a partir de un meteorito, y Hisako había desaparecido después de su creación durante un año antes de regresar misteriosamente de la nada.

Por un breve momento, Mahito es llevado a conocer al bisabuelo, quien quiere que sea su sucesor en la operación de este mundo como alguien que es un pariente de sangre y libre de malicia, ya que espera que su nuevo mundo esté libre de todos los horrores del mundo real. Mahito reconoce la cicatriz que se hizo a sí mismo como prueba de que no está libre de su propia malicia. Cuando recupera la conciencia, Mahito se encuentra en cautiverio de los periquitos. La garza se cuela y noquea a algunos periquitos antes de liberar a Mahito. Se reúnen con Himi mientras llegan a la habitación donde está retenida Natsuko. La energía en la habitación hace que vendas envuelvan a Mahito y Natsuko cuando intenta llevarla de vuelta, pero ella parece enojada y le dice a Mahito que lo odia. Cuando Mahito dice que ella será su madre, ella vuelve a la normalidad.

Mahito y la garza van a liberar a Himi de los periquitos. El Rey de los Periquitos (Dave Bautista) está trabajando con el bisabuelo como una forma de mantener el mundo en orden para su ejército. Después de liberar a Himi, Mahito elige no suceder al bisabuelo ya que el mundo con malicia es donde todavía tiene a sus amigos. El Rey de los Periquitos se enfurece y quiere tomar el control, pero colapsa los bloques apilados del bisabuelo que mantenían unida la torre. La torre, y por lo tanto todo el mundo, comienza a colapsar y desintegrarse. El bisabuelo desaparece en el vacío después de hablar con sus descendientes por última vez, y Himi llora por él. Todos comienzan a escapar a través de las puertas. Cuando Mahito intenta que Himi se una a él, ella se niega, ya que revela que es una joven Hisako y que será su madre. Se despide de Mahito y Natsuko antes de unirse a Kiriko a través de su propia puerta. Mahito, Natsuko, la garza y todo el grupo de periquitos logran salir de la puerta justo cuando la torre se derrumba. Mahito y Natsuko se reúnen con Shoichi, y Kiriko regresa ya que su yo joven le dio a Mahito un amuleto que se parecía a ella. La garza le dice a Mahito que eventualmente olvidará el otro mundo, y se despide de él como un amigo.

Dos años después de la guerra, Mahito regresa a Tokio con Shoichi, Natsuko y su hermanito.