Durante una visita a Tenebrae, Regis y Noctis, que se recupera de una experiencia cercana a la muerte, son asesinados por Niflheim. Tenebrae es atacada y, durante la invasión, la reina Sylva muere a manos del general Glauca de Niflheim. Regis intenta huir con Lunafreya, pero ella decide quedarse con su hermano Ravus; ambos se convierten en súbditos bajo el dominio de Niflheim.

Doce años después, los Kingsglaive luchan para proteger las fronteras de Lucis de los ataques del ejército Magitek de Niflheim y de los Daemons, monstruos antinaturales domesticados para uso militar. Durante una de estas operaciones, Nyx Ulric desafía sus órdenes de retirarse para rescatar a su amigo Libertus de un Daemon. Regis, cuya magia da poder al Muro y se está debilitando debido a su avanzada edad, acepta la oferta de paz del Canciller Imperial Ardyn Izunia. Esto provoca disensiones entre los Kingsglaive, que creen que Regis abandona a sus familias. Dos días antes de la firma del tratado, Crowe, miembro de Kingsglaive, es enviado a escoltar a Lunafreya a Altissia para reunirse con Noctis, pero muere en el camino. Su muerte hace que Libertus abandone la Kingsglaive y se una a un grupo de rebeldes lucianos. En una fiesta dedicada a la firma del tratado, a la que asisten Regis y el emperador de Niflheim, Iedolas Aldercapt, Lunafreya se reúne con Nyx antes de ser secuestrada en secreto por Glauca. Nyx descubre esto y descubre que Niflheim ha estacionado su ejército fuera de Insomnia.

Regis accede a desplegar la Kingsglaive, aunque su comandante Drautos ha desaparecido. Aunque Nyx consigue rescatar a Lunafreya, muchos de los Kingsglaive se vuelven contra él; Nyx, Lunafreya y el líder rebelde Luche Lazarus escapan mientras la nave se desintegra. En la ceremonia de firma del tratado, la delegación de Niflheim ataca por sorpresa y mata al consejo gobernante, mientras su ejército entra destruyendo el Muro con ayuda de los rebeldes, que son masacrados posteriormente. Lunafreya y Nyx llegan a la Ciudadela justo cuando Regis está luchando contra Glauca. Durante la lucha, Glauca corta el Anillo de los Lucii de la mano de Regis. Ravus intenta ponerse el Anillo y reclamar su poder, pero éste lo rechaza y le destruye el brazo antes de que pueda quitárselo. Nyx, Lunafreya y Regis recuperan el Anillo y huyen con Glauca en su persecución. Regis obliga a las dos a seguir sin él, muriendo en la batalla que le sigue con Glauca. Aldercapt y Ardyn, tras haber robado el Cristal, abandonan Insomnia para ser destruidos por los Daemons de Niflheim.

Convocadas a la plaza de la ciudad por una llamada de Drautos, Nyx y Lunafreya se ven acorraladas por Luche, que se revela como el asesino de Crowe. Luche casi mata a Nyx antes de ser engañado por Lunafreya para que se ponga el Anillo, lo que provoca su muerte. Drautos aparece entonces, pero es atacado por Libertus, quien revela que Drautos es en realidad Glauca. Justo cuando Glauca está a punto de matarlos, Nyx se pone el Anillo. Se enfrenta a los espíritus de los antiguos reyes de Lucis; al principio los rechaza por no pertenecer a su linaje, pero su determinación y la amenaza que se cierne sobre el Cristal los convencen de que le permitan usar su poder a costa de su vida. Tras defenderse de Glauca, Nyx devuelve el Anillo a Lunafreya antes de confiárselo a Libertus, diciéndoles que huyan. Con el poder prestado del Anillo, se enfrenta a Glauca en una batalla titánica a lo largo de Insomnia, animando las estatuas de la ciudad de los gobernantes del pasado, conocidas como el "Viejo Muro", para combatir a los Daemons de Niflheim. Su lucha termina al amanecer, con Nyx hiriendo mortalmente a Glauca; Nyx muere poco después como pago por usar el poder del Anillo, deseando que Noctis gobierne bien en el futuro. Después, Libertus escolta a Lunafreya fuera de la ciudad, pero ella le dice que se quede. Lunafreya parte con el Anillo en busca de Noctis.

En una escena postcréditos, Noctis y sus compañeros se dirigen a Altissia cuando su coche sufre una avería, lo que da paso a las escenas iniciales de Final Fantasy XV.