Una adolescente llamada Suzume Iwato conoce a un joven, Sota Munakata. Después de que Suzume libere accidentalmente una piedra angular, que se convierte en un gato llamado Daijin, una poderosa entidad llamada el Gusano (Namazu) comienza a intentar abrirse camino a través de múltiples puertas que sólo ellos dos pueden cerrar. Daijin convierte a Sota en una silla porque quiere a Suzume para él, así que los dos recorren Japón para encontrar al gato y sellar las puertas, a la vez que hacen nuevos amigos por el camino.

Suzume empieza a desarrollar sentimientos por Sota, pero cuando intentan cerrar la puerta de Tokio, Daijin revela que lo hizo para que Sota fuera la nueva piedra angular en su lugar. Sota acepta su destino para que el Gusano pueda ser sellado de nuevo, pero Suzume se entera por el abuelo de Sota de que puede entrar en el Más Allá donde Sota está atrapado para salvarle, ya que ella misma entró en el Más Allá de niña.

Con la ayuda de su tía Tamaki, además de Daijin y la otra piedra angular Sadaijin, Suzume localiza la entrada al Más Allá. Daijin vuelve a su posición como piedra angular para permitir que Sota vuelva a ser humano, y el Gusano queda sellado para siempre. Antes de partir, Suzume ve a su yo más joven mientras buscaba a su difunta madre en el Más Allá, y le promete a su yo infantil que tendrá un brillante futuro por delante.