En 1987, el campeón olímpico de lucha libre Mark Schultz habla en una escuela primaria en lugar de su hermano mayor, Dave. Ambos son ganadores de la medalla de oro olímpica en 1984, pero Mark se siente eclipsado por Dave. Mark es contactado por el filántropo y entusiasta de la lucha libre John E. du Pont, heredero de la fortuna de la familia E.I. du Pont, que organiza un viaje de Mark a su finca en Pensilvania, donde du Pont ha construido un centro privado de entrenamiento de lucha libre. Du Pont invita a Mark a unirse a su equipo de lucha, el Team Foxcatcher, para que le paguen por entrenar para el Campeonato Mundial. Mark acepta la oferta, y du Pont le insta a alistar también a Dave. Dave se niega por el bien de su mujer y sus dos hijos, que están instalados en el lugar donde viven, así que Mark se traslada solo a Pensilvania.

Mark se aloja en una acogedora casa de huéspedes ("El Chalet") y allí es recibido más tarde por du Pont. Gracias a los entrenamientos con sus nuevos compañeros y al apoyo económico de du Pont, Mark destaca con Foxcatcher, ganando una medalla de oro en el Campeonato Mundial de Lucha de 1987. Du Pont le elogia y entablan una amistad. Du Pont introduce a Mark en la cocaína, que empieza a consumir regularmente. Le confía a Mark, al que ahora llama un verdadero amigo, que le cuenta cómo su madre, Jean du Pont, pagó a un chico para que actuara como su amigo. John organiza y financia un torneo de lucha libre para mayores de 50 años, que gana después de que se pague a su oponente para que pierda el combate final. Sin embargo, Jean le dice a su hijo que cree que la lucha libre es un "deporte bajo" y no le gusta verle "ser bajo". Un día, Mark y sus compañeros de equipo en Foxcatcher se toman la mañana libre para ver artes marciales mixtas (MMA) en la televisión. Enfadado por esto (así como por la amarga negativa de Mark a estar en presencia de su hermano en el equipo Foxcatcher), John abofetea a Mark y le reprende, diciendo que alistará a Dave por cualquier medio necesario, al tiempo que exige que Mark resuelva sus diferencias con su hermano lo antes posible.

Dave decide trasladarse con su familia a Pensilvania para poder unirse a Foxcatcher. Con su autoestima dañada por du Pont, Mark decide trabajar y entrenar solo, alejando tanto a John como a Dave. Mientras el equipo Foxcatcher se prepara para entrar en las eliminatorias de los Juegos Olímpicos de Verano de 1988 en Seúl, la madre de John es escoltada a su gimnasio para verle entrenar a su equipo. Él demuestra torpemente las maniobras básicas para ella y los otros luchadores. Jean se marcha disgustada tras verle dar la espalda a su alumno.

En las pruebas olímpicas de 1988 en Pensacola (Florida), Mark tiene una mala actuación y pierde su primer combate. Enfadado por su fracaso, Mark destruye su habitación y se da un atracón de comida, antes de que Dave consiga entrar en su habitación y se alarme por el estado de su hermano. Trabajan febrilmente para que Mark pueda llegar a su categoría de peso. Mientras Mark se ejercita, John llega e intenta hablar con él, pero Dave lo rechaza. Mark compite lo suficientemente bien como para ganar su combate y entrar en el equipo olímpico. Dave se da cuenta de que du Pont está ausente y se entera de que se fue a Pensilvania después de que le dijeran que su madre había muerto. Tras regresar a la finca, Mark le dice a Dave que "tú y yo sabemos que no puedo quedarme" en Foxcatcher una vez terminadas las Olimpiadas y le pide a Dave que se vaya con él. Se realiza un documental financiado por John sobre sus hazañas con el equipo Foxcatcher, durante el cual se pide a Dave que lo elogie como entrenador y mentor; lo hace de mala gana. Mark pierde sus partidos en Seúl, tras lo cual abandona el Team Foxcatcher. Aunque Dave sigue viviendo en la finca de John y entrenando con Foxcatcher, como condición para quedarse, negocia un acuerdo con du Pont para seguir apoyando económicamente a Mark.

Más tarde, se ve a John sentado a solas en la sala de trofeos de su mansión viendo el documental sobre el equipo Foxcatcher, que termina con la felicitación de Mark en una ceremonia representada anteriormente. John llama a su guardaespaldas y se dirige a la casa de Dave, donde lo encuentra en la entrada trabajando en la radio de su coche. Cuando Dave se acerca al coche de John para saludarle, éste le apunta con una pistola y le pregunta si tiene algún problema con él antes de dispararle tres veces y marcharse. Nancy, la esposa de Dave, corre hacia su marido, que muere en sus brazos. La policía tiende una trampa a John en su casa y lo detiene. La película termina mostrando a Mark mientras compite en un combate en jaula con los vítores del público resonando en su cabeza.