Monarch está vigilando a diecisiete criaturas titánicas, la mayoría de las cuales están en hibernación. Una de sus científicas, Emma Russell, está trabajando en un dispositivo de 'Orca' que puede, hasta cierto punto, controlar a las criaturas. Cuando los eco terroristas atacan la base en la que se encuentra, ella y su hija Madison son secuestradas. Su ex marido trabaja con Monarch para intentar detener a los terroristas, que están usando su dispositivo para liberar a los monstruos.

Emma resulta estar trabajando con los terroristas. Ella cree que la Humanidad es una plaga en la Tierra, y que al liberar a las criaturas gradualmente, pueden eliminar la superpoblación de la humanidad. Además, las criaturas hacen que la naturaleza crezca a un ritmo acelerado, por lo que su presencia finalmente regenerará la Tierra. Ella ayuda a los terroristas a liberar al rey Ghidorah, quien lucha contra Godzilla.

En un intento por destruir a los monstruos, el ejército lanza una nueva arma, el destructor de oxígeno. Esto aparentemente mata a Godzilla, pero el Rey Ghidorah sobrevive. Continúa con las otras criaturas, despertándolas todas simultáneamente. Causan daños catastróficos en todo el mundo y se teme por la destrucción de la humanidad.

Monarch descubre que Godzilla no está muerto, sino que descansa y se regenera en un punto caliente radioactivo subterráneo. Sin embargo, el proceso podría llevar años, demasiado tarde para ayudar a la humanidad. Así que Monarch usa un arma nuclear para sobrecargar a Godzilla con radioactividad, ayudándolo a recuperarse. El doctor Serizawa planta personalmente la bomba nuclear y le dice a Godzilla 'Adiós ... vieja amiga' antes de detonarla.

En Detroit, Madison escapa de los terroristas con el dispositivo Orca y lo activa. Todos los monstruos se dirigen a la ciudad, incluida la recuperada Godzilla. Godzilla y Mothra se enfrentan en una gran batalla con Ghidora y Rodan.

Godzilla finalmente triunfa, liberando enormes explosiones de energía que matan a Ghidorah mientras Mothra mata a Rodan.

Los otros monstruos llegan y se inclinan ante Godzilla, aceptándolo como su líder alfa, el Rey de los Monstruos. Godzilla resopla triunfalmente y la película termina.