Haru Yoshioka es una tímida pero noble estudiante de secundaria que tiene una capacidad reprimida para hablar con los gatos. Un día, salva a un gato de ser atropellado por un camión en una carretera muy transitada. El gato que salva resulta ser Lune, príncipe del Reino de los Gatos. Como agradecimiento, los gatos regalan a Haru hierba gatera y ratones, y le ofrecen la mano del príncipe en matrimonio. Su respuesta mixta es tomada como un sí.

Al no querer nada de esto, Haru escucha una voz femenina y amable que le dice que busque a Muta, un gran gato blanco, y que le indique cómo llegar a la Oficina del Gato. Muta la lleva hasta allí para conocer al barón Humbert von Gikkingen (el mismo barón de El susurro del corazón), que es una estatuilla de gato a la que ha dado vida el trabajo de su artista, y a Toto, un cuervo de piedra que cobra vida al igual que el barón. Poco después de conocerlos, Haru y Muta son llevados a la fuerza al Reino de los Gatos, dejando a Toto y al Barón en el mundo humano para seguir al grupo desde el aire; encuentran la entrada al Reino de los Gatos en la Tierra: cinco lagos que forman una pata de gato.

Haru es invitada a un banquete en el castillo del Rey Gato. Comienza a convertirse lentamente en un gato (con patas, orejas, nariz, cola y bigotes de color canela; durante un segundo, también le salen colmillos), aunque sigue siendo mayoritariamente humana. El Rey espera que sea una novia adecuada para el Príncipe. En la fiesta, el Barón (disfrazado) baila con Haru como parte del espectáculo. Le revela que cuanto más se pierda en el reino, más felina se volverá, y que tiene que redescubrir su verdadero yo. Cuando el Barón es descubierto y se ve obligado a luchar contra los guardias, él y Haru reciben la ayuda de Yuki, una doncella gatuna blanca del palacio que ya había intentado advertir a Haru de que abandonara el Reino de los Gatos. Después de que Yuki les muestre un túnel de escape, Haru, el Barón y Muta avanzan por un laberinto hasta una torre, que contiene un portal al mundo de Haru. El Rey realiza una serie de esfuerzos para mantenerlos en el reino el tiempo suficiente para que Haru permanezca atrapada en su forma gatuna; su plan final sigue siendo obligarla a convertirse en su nuera.

El Príncipe Lune y sus guardias regresan al Reino de los Gatos, revelando que el Rey no actuaba en su nombre y que planeaba proponerle matrimonio a Yuki. Se revela que Muta es Renaldo Moon, un notorio criminal del Reino (que ha devorado un lago entero de peces en una sesión). Haru se entera de que la extraña voz que le había aconsejado ir a la Oficina del Gato era la de Yuki. En su infancia, Haru había salvado a Yuki de la inanición dándole las galletas de pescado que estaba comiendo, y así, Yuki le ha devuelto ahora su amabilidad. Después de rechazar la propuesta de matrimonio del rey, Muta le dice a Haru: "Respeto a una mujer que se defiende", y procede a ayudarla a escapar de los soldados del rey.

Finalmente, el Barón, Haru y Muta escapan del reino de los gatos, con la ayuda del Príncipe Lune y Toto, y Haru descubre su verdadero yo, diciéndole al Barón lo mucho que le ha llegado a gustar. Él le dice que las puertas de la Oficina de los Gatos estarán abiertas para ella de nuevo si surge la necesidad. Haru vuelve al mundo de los humanos con más confianza en sí misma; tras enterarse por su amiga Marta de que su antiguo enamorado ha roto con su novia, se limita a responder "ya no importa".