En 1919, después de que los anarquistas fracasen en su intento de asesinar al fiscal general A. Mitchell Palmer, éste asigna a su protegido J. Edgar Hoover a una división dedicada a purgar a los radicales. Conoce a Helen Gandy, una nueva secretaria del Departamento de Justicia, y la lleva a la Biblioteca del Congreso para enseñarle el sistema de catálogos de tarjetas. Allí, ella rechaza sus incómodos pases, pero acepta convertirse en su secretaria personal.

Hoover descubre que el Departamento de Trabajo se niega a deportar a nadie sin pruebas de un delito. Al enterarse de que a Anthony Caminetti, el Comisario General de Inmigración, no le gusta la anarquista Emma Goldman, Hoover se las arregla para que pueda ser deportada y crea así un precedente de deportación por conspiración radical. Tras varias redadas de este tipo contra presuntos grupos radicales, Palmer pierde su puesto de fiscal general. Su sucesor, Harlan F. Stone, nombra a Hoover director de la nueva Oficina de Investigación del Departamento de Justicia. Mientras tanto, Hoover conoce y contrata al abogado Clyde Tolson.

Cuando el secuestro de Lindbergh acapara la atención nacional, el presidente Herbert Hoover pide al Bureau que investigue. Hoover emplea varias técnicas novedosas, como el seguimiento de los números de registro de los billetes de rescate y el análisis experto de la letra del secuestrador. Cuando los billetes monitorizados comienzan a aparecer en la ciudad de Nueva York, los investigadores encuentran a un empleado de una gasolinera que anotó el número de matrícula del hombre que le dio el billete. Esto lleva a la detención, y eventual condena, de Bruno Richard Hauptmann por el secuestro y asesinato del niño Lindbergh.

Después de que Hoover, su madre y Tolson vean la película de James Cagney "Hombres G", Hoover y Tolson van a un club, donde Hoover se sienta con Anita Colby, Ginger Rogers y la madre de Rogers, Lela. Cuando Lela saca a bailar a Hoover, éste se agita y se va con Tolson, diciendo que tienen trabajo que hacer por la mañana. Cuando llega a casa, le dice a su madre que no le gusta bailar con chicas, y ella le dice que prefiere que su hijo esté muerto antes que un "narciso".

Hoover y Tolson visitan las carreras de caballos; esa noche, Hoover le dice a Tolson que se preocupa mucho por él, y Tolson le dice a Hoover que le quiere. Hoover entra en pánico y afirma que quiere casarse con Dorothy Lamour, y Tolson aborda a Hoover, lo que lleva a una pelea que culmina con Tolson besando repentinamente a Hoover antes de intentar marcharse. Hoover se disculpa y le ruega que se quede, pero Tolson le amenaza con poner fin a su relación si Hoover vuelve a hablar de otra mujer.

Años después, Hoover siente que sus fuerzas empiezan a decaer, mientras que Tolson sufre un derrame cerebral. Hoover intenta chantajear a Martin Luther King, Jr. para que rechace su Premio Nobel de la Paz, enviándole una carta en la que le amenaza con sacar a la luz sus relaciones extramatrimoniales. King hace caso omiso y acepta el premio.

Hoover le dice a Gandy que se deshaga de sus archivos secretos después de su muerte para evitar que el presidente Richard Nixon los posea. A continuación, visita a Tolson, que le insta a retirarse. Sin embargo, Hoover se niega, alegando que Nixon arruinaría el Buró que ha creado, y Tolson acusa a Hoover de haber exagerado su participación en los acontecimientos clave del Buró.

Hoover vuelve a casa del trabajo, con sus fuerzas disminuyendo rápidamente. Poco después de que Hoover suba las escaleras, su ama de llaves llama a Tolson, que acude a la casa y encuentra a Hoover muerto junto a su cama. Nixon pronuncia un discurso televisado en memoria de Hoover, mientras varios miembros de su personal entran en el despacho de Hoover y buscan sus supuestos archivos "confidenciales", pero no encuentran nada. En otro lugar, Gandy destruye pilas de archivos de Hoover.