Dos años después de que Arthur Fleck asesinara a seis personas, ha ganado un gran número de seguidores por su personaje del "Joker". Al comenzar su juicio, conoce y se enamora de Harleen "Lee" Quinzel, una compañera de celda que admira sus métodos anarquistas. Arthur ve su romance con Lee a través de varias secuencias musicales. Su abogada, Maryanne Stewart, quiere argumentar que Arthur sufre de un trastorno de personalidad múltiple, y que fue el Joker quien cometió los asesinatos, mientras que el fiscal del distrito, Harvey Dent, quiere enjuiciar a Arthur y buscar la pena de muerte.

Durante el juicio, Arthur escucha los testimonios de su antigua vecina Sophie, de quien estuvo enamorado en el pasado, junto con su excompañero de trabajo Gary, quien fue testigo del asesinato de su molesto compañero Randall a manos de Arthur. Más tarde, Arthur es golpeado y violado por los guardias en Arkham después de haberlos insultado en televisión, y uno de sus seguidores es estrangulado hasta la muerte.

El día de los alegatos finales, Arthur admite que en realidad es solo un individuo perturbado, renunciando a su identidad de Joker. Pierde a muchos de sus seguidores, incluida Lee. Después de ser declarado culpable de todos los asesinatos, algunos de sus seguidores restantes bombardean el juzgado, desfigurando a Dent y permitiendo que Arthur escape. Deambula por las calles y encuentra a Lee cerca de su antiguo apartamento. Cuando intenta huir con ella, ella le dice que solo estaba enamorada de la fantasía del Joker, y que él lo arruinó. Ella lo deja para que sea arrestado.

Finalmente, Arthur es asesinado por un recluso que anteriormente lo apoyaba. Mientras Arthur se desangra, el recluso se talla una sonrisa en su propio rostro, lo que indica que él, o alguien más, se convertirá en el próximo Joker.