Hace miles de años, Steppenwolf y sus legiones de parademonios intentaron apoderarse de la Tierra utilizando las energías combinadas de las tres Cajas Madre. El intento fue frustrado por una alianza unificada que incluía a los dioses olímpicos, las amazonas, los atlantes, la humanidad y los seres extraterrestres. Después de que el ejército de Steppenwolf fuera repelido, las Cajas Madre fueron separadas y escondidas en diferentes lugares. En el presente, la humanidad sigue de luto dos años después de la muerte de Superman, que provocó la reactivación de las Cajas Madre y el regreso de Steppenwolf a la Tierra. Steppenwolf pretende recuperar el favor de su amo Darkseid reuniendo las cajas para formar "La Unidad", que destruirá la ecología de la Tierra y la terraformará a imagen del mundo natal de Steppenwolf.

Steppenwolf recupera una Caja Madre de Themyscira, lo que hace que la reina Hipólita advierta a su hija Diana. Diana se une a Bruce Wayne en un intento de unir a otros metahumanos a su causa: Wayne va tras Arthur Curry y Barry Allen, mientras Diana localiza a Victor Stone. Wayne no logra persuadir a Curry, pero encuentra a Allen entusiasmado. Aunque Diana no logra persuadir a Stone, éste acepta ayudarles a localizar la amenaza. Stone se une después de que su padre Silas y varios otros empleados de S.T.A.R. Labs sean secuestrados por Steppenwolf, que busca la Caja Madre protegida por la humanidad.

Steppenwolf ataca un puesto de avanzada atlante para recuperar la siguiente Caja Madre, lo que obliga a Curry a entrar en acción. Stone recupera la última Caja Madre para el grupo, revelando que su padre utilizó la Caja Madre para reconstruir el cuerpo de Stone después de que un accidente casi le costara la vida. Wayne decide utilizar la Caja Madre para resucitar a Superman, no sólo para ayudarles a luchar contra la invasión de Steppenwolf sino para devolver la esperanza a la humanidad.

El cuerpo de Clark Kent es exhumado y colocado en el líquido amniótico de la cámara de génesis de la nave exploradora kryptoniana, junto con la Caja Madre, resucitando con éxito a Superman. Sin embargo, los recuerdos de Superman no han regresado y ataca al grupo. Batman pone en marcha su plan de contingencia: Lois Lane. Superman se calma y se va con ella a su casa familiar en Smallville, donde sus recuerdos vuelven. En la confusión, la última Caja Madre queda sin vigilancia, lo que permite a Steppenwolf recuperarla. Sin que Superman les ayude, los cinco héroes viajan a un pueblo de Rusia donde Steppenwolf pretende unir las Cajas Madre una vez más para rehacer la Tierra. Se abren paso entre los Parademons para llegar hasta Steppenwolf, pero no consiguen distraerlo lo suficiente como para que Stone pueda separar las Cajas Madre. Superman llega y ayuda a Allen a evacuar la ciudad, así como a Stone a separar las Cajas Madre. El equipo derrota a Steppenwolf, quien, vencido por el miedo, es atacado por sus propios Parademons.

Tras la batalla, Bruce y Diana acuerdan establecer una base de operaciones para el equipo, con espacio para más miembros. A medida que el equipo se establece, Diana vuelve a la luz pública como heroína; Barry adquiere un trabajo en el departamento de policía de Central City, impresionando a su padre; Victor continúa mejorando sus habilidades con su padre en los laboratorios S.T.A.R.; Arthur sigue protegiendo a la gente en los mares; Superman retoma su vida como reportero Clark Kent y como protector de la Tierra.

En una escena post-créditos, Lex Luthor ha escapado del Asilo Arkham y recluta a Slade Wilson para formar su propia liga.