Tom Reagan es la mano derecha del mafioso irlandés Leo O'Bannon, un jefe político que dirige una ciudad estadounidense durante la Ley Seca. Cuando el rival de Leo, el gángster italiano Johnny Caspar, anuncia su intención de matar al corredor de apuestas Bernie Bernbaum, Leo ignora el consejo de Tom y extiende su protección a Bernie, que es el hermano de Verna, quien ha comenzado una relación con Leo - mientras también tiene un romance con Tom.

Tom trata de convencer a Leo de que entregue a Bernie a Caspar para evitar una guerra; intenta convencer a Leo de que Verna está jugando con él para proteger a su hermano, pero Leo no se deja convencer. Después de un intento de asesinato de Leo, Tom le revela su aventura con Verna para demostrar su falta de honestidad. Leo golpea a Tom y corta los lazos con ambos. Tom se acerca entonces a Caspar en busca de trabajo y éste le ordena que mate a Bernie en el bosque de Miller's Crossing para demostrar su lealtad. Bernie le ruega a Tom que lo perdone, diciéndole "mira en tu corazón". Tom dispara su pistola para fingir el asesinato y le dice a Bernie que corra y se esconda.

Caspar asume la posición de Leo como jefe de la ciudad, controlando a la policía y utilizándola para destruir las operaciones de Leo. Tom comienza a sembrar la discordia entre Caspar y su ejecutor de confianza, el brutal Eddie "el Danés". Al descubrir que sus hombres no vieron realmente a Tom matar a Bernie, Dane lleva a Tom de vuelta a Miller's Crossing para verificar que el cuerpo de Bernie está allí. Tom casi se desmorona cuando se acercan al lugar, pero encuentran un cuerpo con un disparo en la cara y desfigurado por los pájaros. Sin que Tom lo sepa, Bernie ha vuelto al pueblo y ha matado a Mink, el amante del danés, y ha colocado el cuerpo donde debería haber estado el suyo. Bernie le echa en cara esto a Tom e intenta chantajearle para que mate a Caspar.

Tom utiliza el paradero desconocido de Mink para convencer a Caspar de que el danés le ha traicionado. El danés lo niega y Caspar tiene que decidir a quién cree y a quién va a matar, por lo que golpea furiosamente al danés antes de dispararle en la cabeza. Tom organiza entonces una reunión con Bernie, pero envía a Caspar en su lugar con el pretexto de que se reunirá con Mink. Bernie llega antes que Caspar y lo mata. Tom llega y engaña a Bernie para que entregue su arma, diciendo entonces que no pueden culpar al danés porque ya está muerto, y que tiene la intención de matar a Bernie en represalia por haberlo chantajeado. Bernie vuelve a suplicar piedad, diciendo "mira en tu corazón", pero Tom pregunta retóricamente "¿Qué corazón?" y le dispara.

Con Caspar y el danés muertos, Leo retoma su puesto como único jefe de la ciudad. El día en que Bernie es enterrado, Verna, tras ganarse de nuevo la simpatía de Leo, reacciona con frialdad ante Tom y regresa a su coche. Leo notifica a Tom que Verna le ha propuesto matrimonio. Le ofrece a Tom recuperar su trabajo, pero éste rechaza la oferta y se queda mirando a Leo mientras se aleja.