En la mitología de la lengua lapina, el mundo fue creado por el dios Frith. Todos los animales comían hierba y vivían en armonía. Los conejos se multiplicaron y su apetito provocó una escasez de alimentos. Frith ordenó al príncipe de los conejos, El-Ahrairah, que controlara a su pueblo, pero se burló de él. En represalia, Frith concedió dones especiales a todos los animales, convirtiendo a algunos en depredadores para que cazaran a los conejos. Satisfecho de que El-Ahrairah haya aprendido la lección, Frith otorga a los conejos los dones de la velocidad y la astucia.

En el presente, en una madriguera cercana a Sandleford, un conejo vidente llamado Fiver tiene una visión apocalíptica y lleva a su hermano mayor Hazel a rogar al jefe que lo evacue. El jefe los rechaza y ordena al capitán Holly, jefe de la policía Owsla de la madriguera, que detenga a los que intentan marcharse. Fiver y Hazel, junto con otros conejos llamados Bigwig, Blackberry, Pipkin, Dandelion, Silver y Violet, consiguen escapar, pasando junto a una señal (sin sentido para ellos) que confirma que se acerca una urbanización.

Viajan por el bosque, evitando varias situaciones peligrosas; hasta que Violeta -la única coneja del grupo- es asesinada por un halcón. Los demás acaban conociendo a un conejo llamado Cowslip, que les invita a su madriguera, donde un granjero deja al grupo de Cowslip amplias verduras. Ellos están agradecidos, pero Fiver se va cuando siente algo inquietante en el ambiente. Bigwig lo sigue, y reprende a Fiver por causar tensión cuando una trampa atrapa a Bigwig. Los amigos de Bigwig consiguen liberarlo, y Fiver se entera de que el granjero está protegiendo y alimentando la madriguera de Cowslip para poder atrapar conejos para su propia comida. El grupo retoma su viaje.

Los conejos descubren la granja Nuthanger, que contiene una conejera de hembras domesticadas. Antes de que puedan liberar a las hembras, el gato y el perro de la granja los ahuyentan. Más tarde, son encontrados por el Capitán Holly, que les cuenta la destrucción de Sandleford por los humanos y por los conejos viciosos llamados "Efrafans". Fiver encuentra finalmente la colina que había imaginado, Watership Down, donde el grupo se instala con Hazel como nuevo jefe.

Pronto se hacen amigos de una gaviota de cabeza negra herida llamada Kehaar, que sale volando en busca de conejos. Esa noche, los conejos regresan a la granja de Nuthanger para liberar a las ciervas, pero fracasa el intento de liberarlas, que termina con Hazel recibiendo un disparo. Fiver sigue una visión del mítico Conejo Negro hasta su hermano herido. Kehaar regresa y, mientras picotea los perdigones de la pierna de Hazel con su pico, informa de la gran cantidad de ciervas que hay en la gran madriguera de Efrafa. El capitán Holly lo describe como un peligroso estado totalitario, pero Hazel cree que deben ir allí. Bigwig se infiltra en la madriguera y es nombrado oficial Owsla por su cruel jefe, el general Woundwort. Bigwig recluta a varios potenciales fugitivos para su causa, incluyendo a Blackavar y Hyzenthlay. Con la ayuda de Kehaar, los fugitivos encuentran un barco para flotar por el río. Esa noche, Kehaar parte hacia su tierra natal con la gratitud de la madriguera.

Los rastreadores de Efrafan acaban encontrando Watership Down. Woundwort rechaza la oferta de paz de Hazel y exige que todos los desertores sean entregados o Watership Down será aniquilada. Mientras los conejos de Watership se atrincheran en su madriguera, Fiver entra en un trance en el que imagina un perro suelto en el bosque. Sus murmullos inspiran a Hazel a intentar liberar al perro de la granja y llevarlo hasta los Efrafin. Cuando llegan a la granja, Hazel desata al perro y lo libera mientras Blackberry, Dandelion y Hyzenthlay se utilizan como cebo para que el animal les siga. Mientras tanto, cuando los Efrafans rompen las defensas de la madriguera, Woundwort entra solo; Blackavar le ataca pero es fácilmente matado. Bigwig tiende una emboscada a Woundwort y luchan hasta el final. Cuando el perro llega y comienza a atacar a los Efrafans, Woundwort abandona a Bigwig y ataca sin miedo al perro. Sin embargo, nunca se encuentra ningún rastro de Woundwort, lo que deja su destino en el misterio.

Varios años después, un anciano Hazel recibe la visita de un extraño conejo fantasma, que le invita a unirse a su propia Owsla, asegurándole la seguridad perpetua de Watership Down. Tranquilizado, Hazel acepta y muere en paz. Su espíritu sigue al visitante por el bosque y los árboles hacia el Sol, que se metamorfosea en Frith, y el más allá, mientras se escucha una vez más el consejo de despedida de Frith a El-Ahrairah.