En 1607, el Susan Constant zarpa de Londres hacia el Nuevo Mundo, llevando colonos ingleses de la Compañía de Virginia. Por el camino, la Susan Constant se ve envuelta en una tormenta en el Atlántico Norte y el capitán John Smith, que sueña con la aventura, salva a Thomas, un joven e inexperto compañero de tripulación, de morir ahogado. A medida que se acercan al Nuevo Mundo, los colonos, incluido John, hablan de aventuras, de encontrar oro, de luchar contra los "indios" y de poder establecerse en la nueva tierra.

En la tribu de los Powhatan, en Tsenacommacah (Virginia), Pocahontas, la bella hija del jefe Powhatan, teme la posibilidad de casarse con Kocoum, un valiente guerrero al que considera demasiado serio para su propia personalidad de espíritu libre. Powhatan regala a Pocahontas el collar de su madre. Pocahontas, junto con sus amigos, el mapache Meeko y el colibrí Flit, visitan a la Abuela Sauce, un sauce espiritual parlante, y le hablan de un sueño que involucra una flecha que gira y de su confusión sobre cuál debe ser su camino en la vida. La Abuela Sauce alerta entonces a Pocahontas de la llegada de los ingleses.

El codicioso líder del viaje, el gobernador Ratcliffe, que busca oro como parte de su plan para obtener riqueza y estatus, hace construir Jamestown en un claro boscoso e inmediatamente hace que los tripulantes excaven en busca de oro. John sale a explorar el bosque y se encuentra con Pocahontas. Al principio se limita a oírla hacer ruidos nativos americanos realistas, pero la abuela Willow le da la capacidad de oírla hablar. Rápidamente establecen un vínculo, fascinados por el mundo del otro, y acaban enamorándose, a pesar de las órdenes de Powhatan de mantenerse alejados de los ingleses después de que Kocoum y los demás guerreros se enfrenten a ellos en una pelea. Mientras tanto, Meeko conoce a Percy, el carlino mascota de Ratcliffe, y se convierte en la perdición de su existencia. Cuando John le dice a Pocahontas que sus hombres y él están aquí para encontrar oro, ella le dice que no hay oro. Pocahontas presenta a John a la abuela Willow y evita que otros tripulantes, Ben y Lon, lo busquen, pero la mejor amiga de Pocahontas, Nakoma, descubre su relación con John y advierte a Kocoum. Ratcliffe también se entera de los encuentros de John con Pocahontas y advierte airadamente a John de que no debe perdonar a los nativos con los que se cruce por traición.

Más tarde, John y Pocahontas se reúnen con la Abuela Sauce y planean traer la paz entre los colonos y la tribu. John y Pocahontas comparten un beso, mientras Kocoum y Thomas, enviados por ambas partes para espiarse mutuamente, son testigos desde lejos. Furioso, Kocoum ataca e intenta matar a John, pero Thomas interviene disparando y matando a Kocoum, que tira del collar de Pocahontas mientras se desploma, destruyéndolo. John ordena a Thomas que se vaya antes de que lleguen los miembros de la tribu, capturen a John y recuperen el cuerpo de Kocoum. Enfurecido por la muerte de Kocoum, Powhatan regaña a Pocahontas por abandonar la aldea y declara la guerra a los ingleses, empezando por la ejecución de John al amanecer.

Thomas llega a Jamestown sano y salvo por la noche y avisa a los colonos ingleses de la captura de John. Ratcliffe reúne entonces a sus hombres para la batalla, utilizando esto como excusa para aniquilar a la tribu y encontrar su inexistente oro. Esa misma noche, Powhatan también ordena a sus hombres que se preparen para la batalla. Una Pocahontas desesperada visita a la Abuela Sauce, donde Meeko le entrega la brújula de John. Pocahontas se da cuenta de que la flecha de la brújula de John es la misma flecha giratoria de su sueño, que la conduce a su destino. Llega la mañana, y Powhatan y su tribu arrastran a John a un acantilado con vistas a un claro para su ejecución. Mientras tanto, Ratcliffe conduce a los colonos armados al acantilado para luchar contra los guerreros de Powhatan. Justo cuando Powhatan está a punto de ejecutar a John, Pocahontas interviene y finalmente le convence de que ponga fin a la lucha entre los dos grupos y perdone la vida de John. Ambos bandos se retiran y John es liberado, pero cuando el impasible Ratcliffe ordena a sus hombres que ataquen, éstos se niegan. Debido a la traición de Ratcliffe, éste dispara su mosquete contra Powhatan, pero John recibe el disparo él mismo y resulta herido. Los colonos, furiosos, se vuelven contra Ratcliffe y lo detienen por haber herido a su camarada.

La tribu cura a John, pero debe regresar a Inglaterra para que sus heridas sanen por completo. Ratcliffe también es enviado a Inglaterra para ser castigado por sus crímenes contra el asentamiento. John le pide a Pocahontas que le acompañe, pero ella decide quedarse con su tribu para ayudar a mantener la paz. Meeko y Percy, ahora amigos, le dan a Pocahontas el collar de su madre, completamente arreglado. John se marcha sin Pocahontas, pero con la bendición de Powhatan para volver cuando quiera. La película termina con Pocahontas en lo alto de un acantilado, viendo partir el barco que lleva a John.